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lunedì 3 novembre 2014

Microbrachius e la ricerca del nuovo. Parte 2: organi riproduttivi fossili e la complessità della copulazione

Second post della mini serie su Microbrachius e sulle modalità di fertilizzazione dei vertebrati. 
Nello scorso post abbiamo visto quali sono i diversi modi in cui avviene la copula e la fecondazione nei vari gruppi di vertebrati attuali. Per ricapitolare, abbiamo notato come la fecondazione esterna sia presente nella maggior parte dei vertebrati acquatici (cyclostomi, quasi tutti i teleostei e moltissimi anfibi), mentre sulla terraferma, anche a causa della presenza di guscio solito, è preferita la fecondazione interna, utilizzata da rettili, uccelli e mammiferi. A questo si aggiungono varie eccezioni, con alcuni osteitti (celacanti, alcuni teleostei), pochi anfibi e tutti i condritti, che possiedono fecondazione interna per evoluzione adattativa (convergenza).
Con queste basi, abbiamo giustificato l’ipotesi storica che vede la feconda interna come un prodotto derivato dalla fecondazione esterna, ritenuta condizione primitiva per i vertebrati. Abbiamo però sottolineato come la presenza di fecondazione interna in gruppi di vertebrati non filogeneticamente legati tra di loro (con l’utilizzo di organi diversi a seconda del gruppo), rappresenta un segnale importante che permette di ipotizzare come l’acquisizione di questo tratto, per necessità adattative, sia possibile e non così raro.
Con queste premesse, oggi andiamo a vedere quali indicazioni ci fornisce invece il record fossile per quanto riguarda le modalità di riproduzione dei vertebrati, in particolare di quei gruppi oggi estinti ma fondamentali per ricostruire la storia evolutiva degli gnathostomi, come ad esempio agnati fossili e placodermi.

Nulla più di quanto non sappiamo già ci è suggerito dai fossili di cyclostomi, molto rari e bene o male simili nella morfologia generale ai taxa attuali. Data l’assenza di organi modificati per la fertilizzazione, dobbiamo supporre, fino a prova contraria, che lungo tutta la linea dei cyclostomi sia stata attuata fertilizzazione esterna.
Al contrario dei cyclostomi, il record fossile degli altri vertebrati agnati è relativamente buono. Conosciamo diversi cladi, molti dei quali grazie anche a fossili completi. Ho dedicato ampio spazio agli agnati fossili qui su Paleostories (potete trovare tutti i posts nell’indice del blog). Nonostante il buon grado di fossilizzazione di alcuni esemplari, grazie al quale possiamo osservare presenza e morfologia delle pinne, non sono mai state osservate strutture che potrebbero far pensare a fertilizzazione interna. Ciò sembra indicare, vista l’assenza di tali strutture sia nei cyclostomi che negli agnati fossili, che la condizione primitiva per Vertebrata è rappresentata da fecondazione esterna, con la cellula uovo deposta dalla femmina nel mezzo acquatico e successivamente fecondata dai gameti maschili.

Euphanerops, un agnato fossile probabilmente vicino ai cyclostomi, e Zenaspis, un osteostraco. Nessun'evidenza di organi copulari modificati è presente nei vertebrati agnati fossili, e si presume quindi che essi possedessero fecondazione esterna.

Continuando sulla linea filetica che porta dall’origine di Vertebrata agli gnatostomi attuali troviamo i placodermi, una serie di taxa dalle relazioni filetiche ancora incerte (potrebbero formare un gruppo monofiletico o essere una successione di linee più o meno imparentate con i crown gnatostomi). Abbiamo visto qui come il termine placodermi sia utilizzato per raggruppare insieme taxa dalla morfologia molto diversa tra di loro, tra cui troviamo forme piatte, con occhi dorsali, probabilmente di ambiente bentonico, altre invece di grandi dimensioni, con piastre gnatali poderose e un’anatomia da nuotatori veloci, altri ancora con un corpo dalla forma bizzarra, simile a quella delle attuali chimere etc. Parlare dei placodermi come gruppo unico non è per niente facile. Ciò è legato anche al fatto che, a seconda dei gruppi, il materiale studiabile a disposizione è molto, molto diverso. Ad esempio, sappiamo com’era fatto il corpo di Gemundina (vedere qui), perché ne abbiamo trovato un esemplare completo, ma non abbiamo idea di come potevano essere le pinne e la coda di Dunkleosteus, visto che resti post toracici di questo animale non sono mai stati descritti. 
Questo sicuramente non aiuta nella nostra indagine sulle modalità di fertilizzazione dei placodermi. 

Fino a poco tempo fa, a causa anche della scarsezza del record fossile, si pensava che la fertilizzazione interna in vertebrati non acquatici fosse esclusiva di alcuni teleostei e di Chondrichthyes, con i placodermi considerati come primitivamente in possesso di fecondazione esterna.
Fortunatamente, la paleontologia è una scienza sempre in evoluzione e tutto può cambiare da un giorno all’altro. Così, negli ultimi anni, sono venuti alla luce resti incredibili di placodermi perfettamente conservati, consentendoci non solo di vedere com’era fatto il resto del corpo, ma anche di poter fare ipotesi sulla loro biologia.
Nel 2008 Long et al. descrissero sulla rivista Nature gli incredibili resti di un esemplare del placoderma ptyctodontide Materpiscis attenboroughi, dal Devoniano superiore della formazione di Gogo (Australia). Oltre a rappresentare uno splendido esempio di conservazione in tre dimensioni, l’esemplare presentava i resti di un embrione all’interno del torace. E, udite udite, erano conservati i segni di ciò che pareva essere un cordone ombelicale e del sacco vitellino! La scoperta fu straordinaria e dimostrò per la prima volta la presenza di fertilizzazione interna e viviparità in un placoderma. 


Fossile di Materpiscis con i resti dell'embrione all'interno della zona toracico-addominale. a) esemplare adulto, c) ingradimento dell'embrione, d) disegno con in evidenza il sacco vitellino - verde-, il cordone ombelicale - giallo - e le ossa dell'embrione - arancione-. Immagine da Long et al., 2008 

Nella stessa pubblicazione vennero descritti anche altri embrioni all’interno del corpo di un altro ptyctodontide, Austroptyctodus gardineri, confermando che almeno in questo gruppo di placodermi era presente viviparità. Inoltre, la presenza di un cordone ombelicale e di un sacco vitellino, fornivano segni della presenza di un legame stretto tra madre ed embrione, una differenza sostanziale rispetto a ciò che avviene ad esempio nei teleostei ovovivipari, che non possiedono né utero né legame madre-embrione. A ben vedere, la viviparità dei ptyctodontidi somiglia maggiormente a quella degli squali, dove esiste sia il sacco vitellino che il cordone ombelicale.



Ricostruzione dell'esemplare fossile di Materpiscis con l'embrione all'interno. Sotto, ricostruzione di Materpiscis nell'atto di partorire. Immagine da Long et al., 2008.

In realtà, che i ptyctodonti fossero piuttosto avanzati dal punto di vista riproduttivo lo si era cominciato a ipotizzare diversi anni prima, grazie al ritrovamento di strutture dermiche simili ai claspers dei condritti su vari individui appartenenti ai generi Rhamphodopsis (Watson, 1938), Ctenurella (Orvig, 1960) e Austroptyctodus (Miles and Young, 1977, Long 1997). In questi taxa, tre distinte piastre dermiche per lato, posizionato dietro le pinne pelviche, presentavano una struttura modificata, con dentelli laterali e una struttura allungata, reminiscente dei clasper di squali e razze. Inoltre, altri esemplari (ritenuti femmine) possedevano nella stessa zona larghe piastre modificate per alloggiare i clasper allungati degli individui maschili. Con questi dati, Long et al. conclusero che, non essendoci evidenze di tali strutture in altri placodermi se non nei ptyctodontidi, la fertilizzazione interna e la viviparità era una caratteristica peculiare di questo gruppo, sviluppatasi in maniera indipendente per scopi adattativi, come nei teleostei.
Ulteriori pezzi del puzzle vennero aggiunti nel 2009, con le prime evidenze di organi per la fertilizzazione interna anche nei placodermi arthrodiri. Long et al.  e Ahlberg et al. descrissero la presenza di pinne pelviche con piastre allungate e unite ad una serie di elementi cartilaginei addizionali (come nei clasper dei condritti) in Incisoscutum e in alcuni phyllolepidi, un peculiare gruppo di arthrodiri dal corpo piatto. Inoltre, venne evidenziata la presenza di un embrione all’interno del torace di Incisoscutum, fornendo indicazioni che la fertilizzazione interna e la viviparità non erano caratteristiche uniche dei ptyctodontidi. 


Cinto pelvico del placoderma artrodiro Incisoscutum, con evidenza della presenza di una struttura modificata e allungata simile ai clasper dei condritti. Immagine da Ahlberg et al., 2009

Con questi nuovi elementi a disposizione, alcuni studiosi dei placodermi avevano provato a ipotizzare che la fecondazione interna avesse radici ben più antiche di quanto si pensasse prima, e che potesse essere addirittura un tratto comune dei vertebrati con mascelle, perso secondariamente dagli altri osteitti (e riguadagnato dai tetrapodi). Questa ipotesi però non concordava con le evidenze filogenetiche, e inoltre l’assenza però di strutture per la fertilizzazione interna in altri cladi di placodermi costituiva un dato in forte contrasto con questa ipotesi
Ed è qui che entra in gioco Microbrachius.

 Esemplare di Microbrachius

Microbrachius è un placoderma del gruppo degli antiarchi (vedere qui), considerati tra i più primitivi di tutti i vertebrati con mascelle. Di essi conosciamo molto bene l’anatomia grazie ai numerosi fossili di Bothriolepis, taxon comunissimo in moltissimi depositi del Devoniano Medio e Superiore di cui sono noti anche esemplari conservati tridimensionalmente Essendo uno dei gruppi di placodermi più studiati, e non essendo mai stata trovata alcuna tracca di clasper o altri organi per la fecondazione interna, si pensava che essi possedessero fecondazione esterna, in linea con l’ipotesi che prevede questo tipo di fecondazione come primitiva per vertebrata. Inoltre, alcuni livelli di mortalità di massa di individui giovani di antiarchi erano stati interpretati come nursery, aree di deposizione delle uova, dove gli avannotti crescevano fino alla maturazione. Una cosa simile avviene, ad esempio, nei salmoni.
Il ritrovamento di strutture modificate per la fecondazione interna in Microbrachius ha perciò rappresentato un vero colpo di sciena, anche considerando che il fossile era noto da tantissimo tempo e stava solo aspettando di essere riesaminato con più attenzione.
Nonostante sia venuto alla ribalta solo ora, Microbrachius è un taxa abbastanza comune e con una distribuzione geografica molto ampia, essendo stato rivenuto in depositi del Devoniano Media sia in Europa (Scozia e Estonia) sia in Cina. I suoi resti erano stati originariamente descritti da Hemmings nel 1978, ma, anche a causa delle sue ridotte dimensioni (l’armatura dermica misura circa 4-5 centimetri di lunghezza), non era mai stato studiato in dettaglio. Long et al. riesamino i resti di Microbrachius, descrivendo anche nuovi esemplari provenienti dalla Scozia, e per la prima volta osservano la presenza di piastre dermiche modificate in diversi individui e con due tipologie diverse, tali da giustificare la presenza di dimorfismo sessuale. Alcuni individui, probabilmente maschi, possiedono infatti una coppia di elementi dermici a forma di boomerang, curvati verso l’esterno, con una superficie ricoperta di denticoli nella parte centrale e una scanalatura su un lato, probabilmente associata al trasferimento dello sperma. Altri individui, identificati come femmine, possiedono invece due piccole piastre di forma piatta, con una serie di ornamentazioni e di scanalature ricurve nella parte interna. Long et al. propongono che queste scanalature servivano ad alloggiare i clasper nel momento della copula.


Esemplare maschio di Microbrachius (h), con in evidenza i clasper incurvati (i). Esemplare femmina di Microbrachius (a), con la zona edibita all'alloggiamento dei clasper (c). Ricostruzione della possibile posizione di copula di una coppia di Microbrachius.Immagine da Long et al., 2014

La presenza di questo tipo di strutture in Microbrachius rivela che anche negli antiarchi (o almeno in questo), era presente fertilizzazione interna e che, ancora una volta, i placodermi mostrano una complessità fisiologica, comportamentale e anatomica maggiore di quella che si era immaginato in precedenza.  Tuttavia,la situazione è ancora non del tutto chiara: nonostante siano esplicitamente presenti claspers in Microbrachius, non è ancora chiaro come mai negli altri antiarchi, anche in quelli che si conoscono grazie a moltissimi individui conservati in perfette condizioni, come Bothriolepis, Asterolepis o Remigolepis, non vi sono resti di claspers ne di strutture che farebbero pensare alla presenza di una fertilizzazione interna. Long et al. propongono che la fertilizzazione interna era presente in generale in Antiarchi e che la mancanza di claspers in questi generi è legata al trend di riduzione dell’armatura dermica osservabile negli antirachi derivati, che dunque avrebbero potuto possedere claspers cartilaginei.
Le conclusioni ricavabili dunque dall’articolo sono chiare: o la presenza di claspers di questo tipo è una caratteristica speciale dei placodermi che può essere utilizzata per raggrupparli in un gruppo monofiletico e non influenza la nostra visione delle modalità di fertilizzazione, oppure, se i placodermi sono un gruppo parafiletico, come indicato da molti analisi recenti, dobbiamo riconsiderare i nostri preconcetti e iniziare a prendere in considerazione l’idea seconda la quale la fecondazione interna nei vertebrati con mascelle sia più primitiva della fecondazione esterna, e che quest’ultima è stata acquisita successivamente.

Se osserviamo la distribuzione dei clasper o di strutture copulatorie nei vertebrati attuali e fossili, seguendo la topologia data dalle ultime analisi filogenetiche, si può ipotizzare che la fecondazione interna, data la sua ampia distribuzione negli stem gnatostomi con mandibole, sia una caratteristica primitiva di degli gnatostomi, persa poi in crown gnatostomata ma rievoluta, per convergenza, nei crown condritti e in alcuni osteitti. Immagine da Long et al., 2014

Nonostante tutto sembri ragionevole e chiaro, in apparenza, io personalmente sono un po’ scettico e penso si possano fare altre considerazione aggiuntive, arrivando a conclusioni leggermente diverse. Insomma, credo che in questo studio ci sia un “dark side of the moon”, non esplorato a sufficienza, forse perché meno affascinante e lineare nelle conclusioni. Nel prossimo post parlerò dunque di queste alternative e tireremo le somme riguardo ai diversi scenari possibili riguardanti la storia della fertilizzazione nei vertebrati.

P.S. Se osservate bene la filogenesi presentata da Long et al., vedrete alcuni risultati strani come Entelognathus all'interno di crown Gnatostomata. Questo è molto interessante e non mi sorprende. Prima che uscisse l'articolo anche io e i miei colleghi avevamo avuto lo stesso risultato rianalizzando la matrice presentata da Dupret et al. (2014), la stessa su cui si basa questo studio. Pensavamo fosse un errore nostro, ma il fatto che sia stata pubblicata è sicuramente interessante. Sfortunatamente Long et al. non commentano a pieno il risultato, limitandosi a dire che potrebbe essere dovuto a problemi di analisi dato il ristretto numero di placodermi analizzati (cosa verissima). Tuttavia, nel prossimo post parlerò anche di quelle che potrebbero essere le possibili implicazioni di questa posizione, secondo me non tanto errata.

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Bibliografia:

- Ahlberg P. E., Trinajstic K., Johanson Z. & Long J. A. 2009
Pelvic claspers confirm chondrichthyan-like internal fertilization in arthrodires.
Nature 460: 888–889

- Dupret V., Sanchez, S., Goujet D., Tafforeau P. & Ahlberg P. E. 2014
A primitive placoderm sheds light on the origin of the jawed vertebrate face.
Nature 507: 500–503
- Hemmings S.K. 1978
The Old Red Sandstone antiarchs of Scotland: Pterichthyodes and Microbrachius.
Palaeontogr. Soc. Monogr. 131 (551): 1-64

- Long J. A., Trinajstic K. & Johanson Z. 2009
Devonian arthrodire embryos and the origin of internal fertilization in vertebrates.
Nature 457: 1124–1126

- Long J. A., Trinajstic K., Young G. C. & Senden T. 2008
Live birth in the Devonian period.
Nature 453: 650–652 (2008).

- Long et al. 2014
Copulation in antiarch placoderms and the origin of gnathostome internal fertilization. 
Nature doi:10.1038/nature13825
- Miles R.S.&Young G.C. 1997
in Problems in Vertebrate Evolution (eds Andrews S.M., Miles R.S. & Walker A.D.) 123–198 (Linnean Soc. Symp. Series 4)

- Ørvig T. 1960.
New finds of acanthodians, arthrodires, crossopterygians, ganoids and dipnoans in the Upper Middle Devonian calcareous flages (Oberer Plattenkalk) of the Bergisch Gladbach-Paffrath Trough (Part.1) Paldänt. Z. 34: 295–335
- Watson, D.M.S. 1938
On Rhamphodopsis, a ptyctodont from the Middle Old Red Sanston of Scotland.
Trans. R. Soc. Edinb. 59: 397-410

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